Il primo nucleo delle collezioni fu donato dalle associazioni preesistenti alla concentrazione in Ateneo del 1812. In particolare i Medici che, oltre a offrire la sede, contribuirono alla costituzione del primo fondo della biblioteca con le opere librarie, di contenuto scientifico, da loro raccolte dopo lo smembramento delle biblioteche conventuali nel 1797. In seguito, questo primo impianto scientifico ricevette un’impronta sempre più indirizzata verso l’ambito storico – letterario dalla seconda fonte di acquisizione libraria, rappresentata dai doni che soci e amanti degli studi, sia durante la loro vita sia per lascito testamentario, fecero all’istituzione. Le raccolte infatti tradiscono la vocazione storico-giuridico, storico – letteraria e artistica, con netta predominanza dell’area veneta e locale, legata all’ambito culturale dei soci di un istituto che si definisce di “scienze lettere ed arti”. Le raccolte si incrementarono, più che per l’acquisto, grazie ai libri e opuscoli scritti dai soci e alle loro collezioni, spesso testimonianza stessa dell’attività dei soci non solo nella vita pratica ma anche in quella accademica dell’istituto.

L’altra anima della biblioteca sono i periodici. Nel 1820 ad opera di Paolo Zannini, eminente scienziato e all’epoca Segretario Accademico dell’Ateneo Veneto, fu offerto agli uomini di cultura della città un gabinetto di lettura pensato come un servizio che fosse di integrazione alla biblioteca per uso di consultazione di opere soprattutto a carattere periodico. Un luogo che costituisse un’alternativa ai caffè letterari allora in voga, dove potersi sedere a leggere opere periodiche nazionali ed estere, fogli politici e le novità più interessanti del mercato librario, sul modello del gabinetto di lettura Vieusseux a Firenze.

A distanza di ottant’anni, nel 1905, l’Ateneo possedeva una biblioteca che constava di 12.000 volumi tra monografie e riviste, 48 manoscritti di valore riconosciuto; un codice prezioso del XIV secolo in pergamena contenente 3 opere; 20 incunaboli di cui taluni rarissimi; più di 15.000 opuscoli. Attualmente la collezione libraria si aggira su circa 60.000 opere monografiche e circa 700 testate tra periodici e quotidiani di cui 200 correnti.